出生在明尼苏达州的约翰·哈克斯，在高中毕业之后迁往德克萨斯州，后者也成为他演艺和音乐事业的起点。兴趣广泛的哈克斯曾合作参与过两支乐团，并成立了一个戏剧表演剧团。早期的他多是参与一些剧集的演出，包括FOX台电视剧《24小时》、HBO台电视剧《体育老师笑传》、ABC台系列剧《迷失》中都能看到他的身影，在HBO剧《死木》中，他因Sol Star一角备受关注。
2005年，由他主演的电影《爱情你我他》广受好评，入围了戛纳电影节，同时得到圣丹斯电影节评委的高度赞扬，这让他获得了更多国际知名度。2008年约翰·哈克斯在电影《美国黑帮》中的表演又得到美国演员工会的青睐，他获得了演员工会奖的杰出表演奖。
出演《冬天的骨头》令哈克斯在2011年被众多奖项提名包围，他不仅获得了第83届奥斯卡最佳男配角的提名，也被提名为“独立精神奖”最佳男配角、“COFCA（俄亥俄中心电影评论委员会）奖”最佳男配角和“银幕演员指南奖”的最佳男配角。在2011年他也被德克萨斯电影名誉大厅授予“后起之秀”称号。
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